Witmarsum is een terpdorp dat is ontstaan in de vroege middeleeuwen en waaromheen flinke buurten zijn gegroeid. Het komt voor het eerst in de bronnen voor in 1270, maar archeologische vondsten wijzen op een veel oudere bewoningsgeschiedenis. Waarschijnlijk woonden er 100 jaar voor Christus al mensen op het Hayehiem (een buurtje vlak achter de kerk).
Het dorp kon floreren dankzij de landbouw (veeteelt en akkerbouw). De eerste (houten) kerk stond er waarschijnlijk al in de 10de eeuw. De kerk is gewijd aan Sint Bonifatius en dat geeft aan dat het één van de oudste kerken in deze regio is. In ‘De oudste geschiedenis van de St. Paulusabdij’ van C.J.C. Broer is te lezen dat de Sint Lambertus Kerk van Arum – samen met haar dochterkerken te Kimswerd, Witmarsum, Pingjum en Lollum – in de 12de en 13de eeuw in het bezit was van de Benedictijnse Sint Paulusabdij in Utrecht. De tufstenen kerk, die rond 1200 werd gebouwd, doet in zijn romaanse vorm sterk denken aan de omstreeks 1050 opgetrokken Utrechtse kapittelkerk van Sint Jan.
De oudste kerk had een zadeldaktoren op het westen. De muren en de toren waren merendeels gebouwd van kloostermoppen, waarvan een deel nog is verwerkt in het binnenste van de huidige muren en wordt aangetroffen als fundering onder de ringmuur rondom het kerkhof.
Ook zijn hier fragmenten van de grafstenen uit de middeleeuwse kerk gevonden. In 1631 werd de kerk grotendeels verwoest door noodweer, maar de toren bleef behouden.
Het huidige kerkgebouw dateert van 1633 en is gesticht door Tjaerd van Aylva (1588-1647), grietman van Wonseradeel en Rein Rienks, kerkvoogd. Het was een in baksteen opgetrokken gebouw in gotische trant met een koor, steunberen langs de noord- en zuidmuur en spitsbogige ramen.
Toen in 1661 de middeleeuwse toren afbrandde, kwam er een spitse kerktoren voor in de plaats. Bij een verbouwing in 1819 werden de oude toren aan de westzijde en het koor vervangen door ondiepe driezijdige sluitingen, waardoor de kerk sterk het karakter van een centraalbouw kreeg. Dit effect werd nog versterkt door de achtkante koepel midden op het dak, eveneens daterend van 1819. De bouwvallige toren is toen afgebroken. De kleine klok kwam in 1819 in de koepel, maar de grote (dorps)klok heeft tot 1849 in een speciale klokkentoren achter de kerk gestaan.
De kleine klok, die is gemaakt door Johannes van Bomen, draagt het jaartal 1433 zoals blijktuit de inscriptie op de klok. De grote klok is gemaakt door Jurrien Balthasar uit Leeuwarden in 1656.
Bedevaartsoord voor doopsgezinden
De Koepelkerk in Witmarsum is tot ver over de landsgrenzen van grote religieuze betekenis voor de doopsgezinde gemeenschap. Het kerkgebouw wordt dan ook jaarlijks bezocht door mensen uit vrijwel alle werelddelen. In deze kerk vond een historisch feit plaats, het was de plek waar kerkvader Menno Simons in 1536 met de katholieke leer brak. Zijn volgelingen werden oorspronkelijk ‘wederdopers’ genoemd. De over de gehele wereld verspreid wonende Mennonieten treft men onder meer aan in Rusland, Duitsland, Australië, Afrika, Noord- en Zuid-Amerika en Canada. Veelal zijn zij vanuit Friesland en Noord-Duitsland via Rusland in de 18de en 19de eeuw om hun geloofsovertuiging geëmigreerd.
Hun invloed als emigranten is daar regionaal nog steeds van grote betekenis. In een aantal gevallen noemden zij hun woonplaats in het nieuwe vaderland ‘Witmarsum’, naar het geboortedorp van hun grote leidsman en voorganger.
De Koepelkerk en de begraafplaats liggen nog steeds in het centrum van het dorp en bewaren een schat aan historische herinneringen over de afgelopen tien eeuwen. De kerk was achtereenvolgens in gebruik bij de eerste christenen (katholieken) en na de reformatie (vanaf 1580) bij de hervormden. Een deel van de Witmarsumers bleef toen katholiek, een deel sloot zich aan bij de Mennonieten en een deel keerde zich in de loop van de tijd af van de kerk als gevolg van het socialisme.
Omstreeks 1888 deed zich opnieuw een scheiding voor. De rechtzinnig hervormden sloten zich aan bij de Evangelisatievereniging en de gereformeerden stichtten een eigen kerk. De vrijzinnig hervormden bleven samenkomen in de Koepelkerk. In de jaren zestig van de 20ste eeuw gingen rechtzinnigen en vrijzinnigen weer samen naar de Koepelkerk. In 2009 vond de hereniging plaats van de hervormden en gereformeerden.
De kerk is nu eigendom van de protestantse gemeente Witmarsum en wordt nog enkele keren per maand gebruikt voor de kerkelijke eredienst. Er wordt nog steeds gedoopt, getrouwd en begraven.
Een samengaan van de Protestantse Kerk van Pingjum/Zurich met die van Witmarsum heeft in 2017 haar beslag gekregen; de gemeente draagt de naam: Trijeris Ien.
